El calor, los pigmentos florales y la paradoja de las flores de Moricandia arvensis

El calor, los pigmentos florales y la paradoja de las flores de Moricandia arvensis
Cuando miramos una flor, no vemos la luz que absorbe para sus procesos vitales, sino la que refleja y nos devuelve. En otras palabras: su color es la parte de la luz que le sobra.

El estudio de los pigmentos florales ha ocupado siempre un lugar secundario en la investigación científica, a pesar de que estos compuestos son esenciales para la vida de las plantas. Más allá de conferir a las flores sus llamativos colores, los pigmentos desempeñan funciones cruciales en la protección frente a distintos tipos de estrés ambiental, como la radiación ultravioleta, la desecación o el exceso de calor. De este modo, los pigmentos florales cumplen un doble papel: por un lado, son una señal visual dirigida a los polinizadores; por otro, son una defensa química que ayuda a la planta a sobrevivir en condiciones adversas.

Sin embargo, todavía sabemos poco sobre cómo cambian estos pigmentos bajo condiciones de estrés y, sobre todo, qué implicaciones tienen esos cambios en la forma en que los polinizadores perciben las flores. Con este reto en mente, en nuestro grupo de investigación hemos aprovechado una característica única de nuestro sistema de estudio, la planta Moricandia arvensis (Brassicaceae), que nos brinda una oportunidad excepcional para explorar este fenómeno.

Una especie con dos rostros florales

Moricandia arvensis es una planta mediterránea que florece durante buena parte del año. Lo verdaderamente fascinante es que sus flores no son siempre iguales. En primavera, la especie produce flores de color lila, con visibilidad incluso en el rango ultravioleta. Cuando llegan los meses cálidos del verano, esas mismas plantas generan flores blancas, aparentemente más discretas. Este fenómeno constituye un claro ejemplo de plasticidad fenotípica: la capacidad de un mismo organismo para mostrar distintos aspectos de un rasgo en función de las condiciones ambientales.

La hierba perenne Moricandia arvensis experimenta un cambio radical en el color, tamaño y forma de sus flores como resultado de la plasticidad fenotípica. En primavera, esta planta produce flores grandes, cruciformes y lilas que atraen principalmente a abejas grandes de lengua larga. Los cambios de temperatura y fotoperiodo en verano desencadenan modificaciones en la expresión génica y la producción de flores pequeñas, redondeadas y blancas que atraen a abejas pequeñas de lengua corta, mariposas y escarabajos.

Esta plasticidad nos ofrecía una oportunidad de oro: observar cómo varía la composición de pigmentos en los dos tipos de flores de la misma planta, expuestos a condiciones ambientales distintas, y analizar si esos cambios alteran la manera en que los polinizadores perciben las flores.

¿Cómo lo investigamos?

El estudio, que acabamos de publicar en la revista American Journal of Botany, se desarrolló combinando trabajo de campo y laboratorio. En una población natural de Moricandia arvensis, recolectamos flores de primavera y de verano y analizamos su reflectancia espectral: es decir, cómo reflejan la luz en distintos rangos de longitudes de onda, incluida la radiación ultravioleta que muchos insectos pueden ver, pero que resulta invisible a nuestros ojos.

La reflectancia de los pétalos frescos se midió con un espectrofotómetro Flame de Ocean Optics. Las flores lilas (línea rosa) reflejan intensamente en el rango UV, mientras que las flores blancas (línea gris) absorben en esta región. En la zona del verde, las flores lilas muestran una reflectancia baja, en contraste con las blancas. Estas diferencias en los espectros se deben a la acumulación diferencial de pigmentos.
También extraímos los pigmentos presentes en los pétalos con metanol acidificado. Los espectros de absorbancia de los extractos se analizaron en un espectrofotómetro de microplacas. Las flores lilas mostraron un pico de absorbancia en la región del verde que coincide con los pigmentos antociánicos. Tanto las flores lilas como las blancas presentaron picos de absorbancia en la región ultravioleta asociados a flavonoides absorbentes de UV, aunque en las flores blancas la concentración fue mayor.

Después, realizamos un análisis químico detallado de los pigmentos mediante UHPLC-ESI-MS/MS, una técnica de alta resolución que nos permite identificar y cuantificar compuestos fenólicos y flavonoides con gran precisión. Por último, utilizamos modelos de visión basados en los sistemas sensoriales de distintos grupos funcionales de polinizadores (abejas, moscas, mariposas y coleópteros) para predecir cómo perciben estas flores.

Flores blancas, pero no invisibles

Los resultados fueron reveladores. Las flores de primavera mostraron una fuerte reflectancia en el ultravioleta y un marcado valle en torno a 550 nm, lo que corresponde al rango del verde-amarillo. Esto se explica por la presencia de antocianinas, los pigmentos responsables de la coloración lila.

En cambio, las flores de verano carecieron de antocianinas. En su lugar, acumularon grandes cantidades de flavonoides y otros fenoles, en particular ácido ferúlico, kaempferol y kaempferol-3-O-glucósido. Estos compuestos absorben radiación ultravioleta, lo que explica que las flores veraniegas no reflejen en ese rango. Desde el punto de vista humano, estas flores parecen blancas y más sobrias; sin embargo, desde el punto de vista químico, aunque los humanos no lo detectemos a simple vista, son ricas en estos compuestos fenólicos que les confieren potencial papel protector frente al calor y la radiación solar.

Pero lo más interesante fue comprobar que, pese a estas diferencias tan acusadas en la composición de pigmentos y en los patrones espectrales, las flores blancas de verano siguieron siendo llamativas para los polinizadores. Los modelos de visión mostraron que, tanto en primavera como en verano, las flores destacan claramente frente al fondo verde de la vegetación. Dicho de otro modo: aunque los colores cambian, la señal que reciben los polinizadores se mantiene eficaz.

Modelamos los espectros de reflectancia de las flores en los sistemas visuales de abejas, moscas, mariposas y escarabajos. Las flores de primavera y verano (puntos lilas y blancos, respectivamente) ocuparon diferentes posiciones en los modelos de espacio de color de cada grupo funcional de polinizadores. Esto significa que los polinizadores perciben las flores de manera diferente, aunque ambos colores florales se distinguen igualmente bien del fondo.

Más compuestos en verano, más protección

Un hallazgo adicional de nuestro estudio fue que las flores de verano no solo dejaron de producir antocianinas, sino que duplicaron la cantidad de compuestos fenólicos respecto a las de primavera. Estas sustancias, conocidas por su papel en la fotoprotección y en la resistencia al estrés, probablemente contribuyen a que la planta tolere mejor las altas temperaturas estivales a las que se encuentra sometida en su área de distribución localizada en el Mediterráneo occidental.

Así, las flores blancas de Moricandia arvensis no deben interpretarse como simples ‘flores sin color’, sino como estructuras que han sustituido las antocianinas por un perfil distinto de fenoles, lo que confiere al blanco un significado funcional tanto en la atracción de polinizadores como en la tolerancia al calor. Y con esto, la planta adapta su química para resistir mejor al calor sin sacrificar su capacidad de atraer polinizadores.

Implicaciones ecológicas y evolutivas

Desde un punto de vista ecológico, estos resultados ilustran cómo un mismo rasgo – el color floral – puede cumplir múltiples funciones. En primavera, las flores lilas son ricas en antocianinas que las hacen atractivas y visibles, pero también cumplen funciones antioxidantes. En verano, cuando el calor aprieta, la planta invierte en flavonoides y fenoles que actúan como protectores frente a la radiación UV y el estrés térmico, sin comprometer la atracción a los polinizadores.

Este tipo de rasgos multifuncionales son clave para entender la evolución de las plantas. No se trata únicamente de un cambio estético, sino de una estrategia adaptativa compleja, que integra la ecología de la polinización con la fisiología de la resistencia al estrés.

El estudio de los pigmentos florales sigue siendo un terreno fértil y lleno de preguntas abiertas. Nuestro trabajo con Moricandia arvensis muestra que detrás de un cambio tan evidente como el paso de flores lilas a flores blancas se esconde una sofisticada estrategia de adaptación: cambiar la “paleta de pigmentos” para resistir el calor sin dejar de ser visibles para los polinizadores.

Este hallazgo subraya la importancia de considerar la plasticidad fenotípica y los múltiples roles que un mismo rasgo puede desempeñar. En un escenario como el actual, marcado por el aumento de los episodios de calor extremo y otros estreses ambientales asociados al cambio climático, estos resultados adquieren un interés especial. La capacidad de algunas plantas para ajustar dinámicamente la composición de sus pigmentos puede conferirles una mayor resiliencia frente a condiciones climáticas cada vez más impredecibles, contribuyendo a mantener tanto su función ecológica como sus interacciones con los polinizadores.

En particular, en la región del Mediterráneo occidental, una de las áreas más vulnerables al cambio climático, la plasticidad observada en M. arvensis podría representar una ventaja adaptativa que facilite su persistencia en un entorno que se calienta rápidamente. Y nos recuerda, una vez más, que incluso los detalles más aparentemente ornamentales de la naturaleza, como el color de una flor, son en realidad el resultado de complejas interacciones evolutivas entre las plantas, sus polinizadores y el medio ambiente que comparten.

New vídeo explaining a paper

New vídeo explaining a paper

Phenotypic plasticity guides Moricandia arvensis divergence and convergence across the Brassicaceae floral morphospace“…
This is the title of our latest paper published in the New Phytologist journal. Do you find it difficult to understand? Watch and listen first to this video that we have prepared to explain this interesting evolutionary process that we have found in our Moricandia arvensis study system.

We are sure that now you will understand our work much better!
If so, spread the word!

New paper on phenotypic plasticity

New paper on phenotypic plasticity

A new paper from our working group has just been published in New Phytologist journal. In this study we examine the role of phenotypic plasticity in the evolutionary processes of convergence and divergence, and we have done this by focusing on the Brassicaceae plant family. For this, in addition to the work we are developing with our Moricandia study system, we have added an enormous revision work on the characterization of floral traits and pollination systems in the Brassicaceae family. Our knowledge of this important plant family is now much better!

The title is “Phenotypic plasticity guides Moricandia arvensis divergence and convergence across the Brassicaceae floral morphospace“.

Although our work is not about cosmic wormholes, it is true that something has inspired us…

Volvemos a las reuniones “Face-to-face”…

Volvemos a las reuniones “Face-to-face”…

Finalmente hemos podido volver a las reuniones de trabajo personales. Durante dos fines de semana del pasado mes de septiembre los miembros del grupo Evoflor nos hemos podido reunir en el incomparable marco del
Parque Nacional de la Sierra de las Nieves (Málaga) para mantener sendas reuniones de coordinación. Este precioso entorno natural, unido a las ganas que teníamos de volver a vernos las caras, ha favorecido las discusiones y debates intensos, producto de las cuales hemos sido capaces de sentar las bases de la que será nuestra propuesta de proyecto en la siguiente convocatoria del Plan Nacional de I+D y hemos esbozado el siguiente manuscrito que enviaremos a publicar lo antes posible.

Se echaban de menos las reuniones “físicas” para poder recuperar las sesiones maratonianas de discusiones de trabajo sin las distracciones del “modo virtual”.

La verdad es que… es mucho más agradable y productivo volver al trabajo viéndonos las caras “en real”. A ver si esta “pesadilla” pandémica se termina y podemos volver a las rutinas en las que nos desenvolvemos más eficientemente.

Si quieres saber un poco más sobre plasticidad fenotípica y polinización, este vídeo te interesa…

Si quieres saber un poco más sobre plasticidad fenotípica y polinización, este vídeo te interesa…

Si quieres saber un poco más sobre plasticidad fenotípica y polinización, este vídeo te interesa…

Cuando en el año 2008 comenzamos a elaborar vídeos de animación para transferir al conjunto de la sociedad la información publicada en los artículos científicos que escribíamos, uno de los objetivos era trasladar esta información de manera rápida y comprensible a un público no familiarizado con nuestro trabajo de investigación. La realidad nos ha puesto en nuestro sitio y … resulta que no somos capaces de hacer el trabajo de divulgación científica en paralelo al de investigación. Han tenido que pasar unos meses desde la publicación de nuestro estudio sobre plasticidad fenotípica y nicho de polinizadores*, pero… ahora, por fin, podemos mostraros el vídeo que hemos preparado para tratar de incrementar la difusión social de este estudio. Poned pantalla grande, dadle volumen y … disfrutadlo cómo lo hemos hecho los autores con el trabajo realizado.

En este vídeo mostramos qué es la plasticidad fenotípica y cómo la plasticidad individual dentro de las flores de Moricandia arvensis (Brassicaceae) permite a esta especie de planta modificar su nicho de polinización.

*Este vídeo muestra los resultados del estudio:
Gómez JM, Perfectti F, Armas C, Narbona E, González-Megías A, Navarro L, DeSoto L, Torices R (2020). Within-individual phenotypic plasticity in flowers fosters pollination niche shift. Nature Communications 11: 4019 https://doi.org/10.1038/s41467-020-17875-1

Si estás interesado en leerlo, no dudes en solicitárnoslo

Phenotypic plasticity, climate change and pollinators

Phenotypic plasticity, climate change and pollinators

Phenotypic plasticity, climate change and pollinators

A drastic change in floral phenotype causes the same plants to attract different pollinators and reproduce in harsh climates

Phenotypic plasticity is the ability of a genotype to produce different phenotypes in response to changes in the environment. This is an essential property of living beings but its role in adaptation and acclimatization to environmental changes is not yet fully known.

A Moricandia arvensis plant with its «typical» spring flower phenotype (Photo by F. Perfectti).

As part of a truly multidisciplinary team of researchers from the Experimental Station of Arid Zones (CSIC) and the Universities of Granada, Vigo, Pablo Olavide and Rey Juan Carlos, we have just published an article in the top-ranking journal Nature Communications demonstrating experimentally, both in natural conditions and in the laboratory, the phenotypic plasticity of the flowers of a plant species living in semi-arid environments.

A comparison of the different flower phenotypes this plant produces in spring (left) or harsh summer (right) conditions (Photo by F. Perfectti).

In spring, this species – the crucifer Moricandia arvensis – produces large, lilac-colored, UV-reflecting flowers in the shape of a cross. These flowers attract mainly large, long-tongued bees as pollinators. However, unlike most coexisting species, M. arvensis maintains flowering during the dry, hot summer of the western Mediterranean. This is due to its plasticity in key vegetative traits, including photosynthetic traits, that adjust its metabolism to these extreme temperatures and water deficit conditions. The summer’s high temperatures and longer light hours trigger changes in the expression of more than 625 genes in the flower that lead to these plants to produce different radical flowers. Whereas in spring flowers were large and cross-shaped, in summer they are small and rounded; whereas they were lilac and reflected UV, in summer they are white and absorb UV. These summer flowers attract a different set of pollinators composed of more generalist species. This change in the pollinator set (the pollination niche) allows this plant to reproduce successfully under the challenging summer conditions. Phenotypic plasticity for flower, vegetative, and photosynthetic traits seems to allow M. arvensis to cope with anthropogenic disturbances and climate change.

The phenotypic plasticity exhibited by individuals of the Moricandia arvensis plant promotes the production of large, lilac-colored, cross-shaped flowers that reflect UV and attract mainly large long-tongued bees in spring and smaller, rounded white flowers, which absorb UV, in summer, when environmental conditions are difficult for many organisms to survive. These «summer» flowers are visited by generalist pollinators and this allows the plant to continue to reproduce when environmental conditions are harsh.

Gómez JM, Perfectti F, Armas C, Narbona E, González-Megías A, Navarro L, DeSoto L, Torices R (2020). Within-individual phenotypic plasticity in flowers fosters pollination niche shift. Nature Communications 11:4019 https://doi.org/10.1038/s41467-020-17875-1

Extinciones invisibles

Extinciones invisibles

En este vídeo que os mostramos aquí, se presenta un proyecto financiado por la Fundación BBVA en el que los miembros del Grupo Evoflor (conformado por investigadores de la Estación de Zonas Áridas de Almería (CSIC), la Universidad de Granada, la Universidad de Coimbra, la Universidad Pablo de Olavide y la Universidad de Vigo, y en este proyecto concreto con la colaboración del Parque Natural de Cazorla, Segura y las Villas), vamos a estudiar la pérdida de diversidad biológica que está ocurriendo en distintas zonas áridas de la cuenca Mediterránea como consecuencia de la expansión de especies de plantas asociadas a la actividad humana. Esta pérdida de diversidad está afectando sobre todo a especies endémicas.
Las especies endémicas se caracterizan porque su área de distribución está restringida a una zona geográfica concreta y limitada en el espacio. En muchos casos esto ocurre porque determinadas especies de organismos están adaptadas a vivir en unas condiciones ecológicas muy concretas y no son capaces de expandir su área de distribución a otros lugares en los que las condiciones son diferentes. Esto hace que estas especies sean especialmente vulnerables a la extinción. Si en el área de distribución que ocupan ocurre una perturbación, puede afectar a una fracción importante de su exigua población mundial y esto puede llevar a la especie a la desaparición y extinción. Conocemos, desgraciadamente, muchos casos de especies con un rango de distribución limitado (endémicas) que han desaparecido para siempre del planeta.
Por el contrario, hay otras especies con mayor tolerancia ecológica, que son capaces de colonizar prácticamente cualquier ambiente. Eso las ha llevado a incrementar su éxito, en muchos casos, asociándose al ser humano, que, dicho sea de paso, se ha convertido en una de las principales fuentes de perturbación del planeta.

Investigadores del proyecto en una reunión de organización del plan de trabajo y diseño de los experimentos que se realizarán.

La cuenca mediterránea es considerada un punto caliente de biodiversidad a escala planetaria debido al elevado número de especies endémicas que alberga. Sin embargo, desde el advenimiento de la agricultura hace más de 10 000 años, el ser humano ha modificado intensamente los ecosistemas terrestres en este lugar del planeta. Esto está provocando que muchas especies endémicas de área restringida estén desapareciendo como consecuencia de procesos que alteran las comunidades biológicas, como la sobreexplotación de los ecosistemas con fines económicos, la contaminación derivada de las actividades industriales, agrícolas, ganaderas o urbanas, el cambio climático que está provocando cambios radicales en la configuración de muchos ecosistemas, la introducción de especies invasoras que compiten con las nativas o la destrucción y deterioro de los hábitats. La pérdida de especies por estas causas está bien documentada.

El investigador Francisco Perfectti colectando muestras para más tarde poder realizar estudios moleculares en el laboratorio.

Pero, hay un tipo de impacto humano que ha pasado desapercibido: es el relacionado con la expansión de aquellas especies que “se encuentran cómodas” asociadas a las actividades humanas y que los científicos denominan ruderales y arvenses. Estas especies también pueden poner en peligro la existencia de muchas especies nativas endémicas. Y lo hacen por medio de unos mecanismos difíciles de percibir sin un estudio detallado. Cuando la desaparición de especies se produce por estos mecanismos difíciles de percibir, se conoce con el nombre de extinción invisible.
En este proyecto de investigación concretamente vamos a evaluar si una planta de amplia distribución y que es tremendamente abundante en zonas cultivadas de clima árido o semi-árido a lo largo de toda la cuenca Mediterránea, Moricandia arvensis, puede desplazar a otras especies nativas y del mismo género, cuya área es más restringida. Estudiaremos si la especie de amplia distribución desplaza a las de área restringida por competencia directa por el espacio, algo que ocurre frecuentemente con muchas especies invasoras. También examinaremos si la transferencia de organismos antagónicos asociados a la especie de amplia distribución afecta al resto de especies. No hay que perder de vista que en muchos casos los procesos evolutivos que originan y mantienen a las especies llegan a un punto de estabilidad en el que, por ejemplo, un herbívoro que se alimenta de las flores de una planta afecta de manera negativa a dicha planta (i.e. es un antagonista), pero nunca tanto como para llevarla a la extinción porque la especie de planta ha “aprendido” a defenderse (por ejemplo, generando compuestos que mantienen a raya al herbívoro). De esta manera ambas especies viven en un equilibrio que les permite perdurar en el tiempo. Sin embargo, cuando ese herbívoro “ataca” a otra especie de planta que, por la razón que sea, no es capaz de defenderse, la agresión puede ser letal y llevar a la extinción a la nueva especie “presa”. Otro mecanismo por el que una especie de amplia distribución y abundante localmente puede llevar a la extinción a especies que no son tan abundantes en un área es aquel mediado por el secuestro de sus mutualistas, como los polinizadores. A veces ocurre que el recurso floral habitualmente utilizado por algunos polinizadores se vuelve muy escaso y difícil de localizar frente a otro recurso floral más abundante. En estos casos, los polinizadores, ante la dificultad para encontrar las flores de la especie nativa podrían optar por abandonar la interacción con las especies endémicas. Finalmente, en este proyecto vamos a investigar sobre uno de los mecanismos de extinción de especies más complejos de percibir: la extinción mediada por fenómenos de hibridación e introgresión con especies genéticamente emparentadas. Puede ocurrir que cuando una especie de planta de área restringida comienza a hibridar con otra especie emparentada y de distribución más abundante, los híbridos sean más vigorosos que los descendientes directos de la especie endémica. Y cuando esto ocurre con frecuencia, puede conducir a la pérdida de la identidad genética de la especie más vulnerable de distribución restringida.

A veces la obtención de datos en el campo requiere prolongar las jornadas de trabajo hasta que se va la luz.

Con este proyecto trataremos de contestar estas preguntas para tratar de entender mejor cómo está funcionando este universo del que nos estamos apropiando y así contribuir a la conservación de la biodiversidad de espacios tan singulares del paisaje Ibérico como son las zonas áridas y desiertos.